Legacies of Disruption: microbiodiversity and human perspectives in rewilded ecosystems - a multidisciplinary One Health approach

Attraverso il ripristino della complessità ecologica e delle reti trofiche, il rewilding mette in evidenza il “dilution effect”: l’idea che una maggiore diversità di specie possa limitare la diffusione dei patogeni riducendo il dominio degli specie reservoir competenti. Una fase particolarmente critica è rappresentata dalla ricolonizzazione iniziale da parte di specie generaliste, spesso vettori di malattie zoonotiche. Integrare queste dimensioni ecologiche e temporali nel quadro One Health potrebbe rafforzare la nostra capacità di anticipare e mitigare le minacce zoonotiche in un mondo in trasformazione, ma gli habitat sottoposti a rewilding sono raramente studiati oltre la fase iniziale di ripristino. Questa tesi utilizza approcci innovativi per analizzare due ecosistemi recentemente sottoposti a rewilding, con l’obiettivo di comprendere le dinamiche di cambiamento della microbiodiversità. In questa ricerca vengono presentati quattro differenti studi. Le indagini sul viroma, inizialmente concepite come esercizio di formazione in bioinformatica su un dataset esistente, hanno rivelato, per la prima volta, la presenza del virus della Sindrome Riproduttiva e Respiratoria del Suino (PRRSV) in una specie non suina: l’arvicola dei prati (Microtus pennsylvanicus). Questo risultato ha messo in discussione i confini di specie ospite precedentemente stabiliti e ha dimostrato il valore dell’analisi di dati di sequenziamento vecchi di quasi un decennio, con nuovi approcci bioinformatici. A seguito dello studio sul PRRSV, le indagini metagenomiche hanno rivelato un’inaspettata elevata diversità virale nei piccoli mammiferi di un’area delle Alpi italiane gravemente colpita da un disastro naturale, la tempesta Vaia. La scoperta, per la prima volta in questa area, di Orthohantavirus, Mobatvirus, Paramyxovirus e Hepacivirus ha evidenziato come gli studi sul viroma dovrebbero essere integrati nella sorveglianza di routine per rafforzare la capacità di affrontare malattie zoonotiche emergenti. La ricerca sul comportamento umano, nella stessa regione endemica anche per malattie zoonotiche trasmesse da zecche, ha fatto luce sui fattori psicosociali e contestuali che influenzano i comportamenti protettivi, rivelando che la percezione del rischio influenza le decisioni sull’utilizzo degli stessi. Infine, l’analisi delle comunità microbiche condotta nell’arco di due anni, in una zona umida urbana del Regno Unito, recentemente sottoposta a rewilding, ha evidenziato l’impatto del ripristino ecologico sulla diversità e composizione di procarioti e funghi in diverse matrici (acqua, suolo, roditori, canidi selvatici e domestici), suggerendo che tali processi possano modificare la salute dell’ecosistema e le dinamiche di trasmissione dei patogeni. Nel complesso, queste indagini offrono una dimostrazione metodologica dell’efficacia di un approccio multidisciplinare One Health. Lo studio sul PRRSV mostra l’utilità della bioinformatica nell’analisi del viroma, e sia questo studio che quello sul viroma dei micromammiferi mettono in evidenza una diversità virale nascosta e potenziali patogeni emergenti. Le analisi della comunità microbica hanno messo in luce trasformazioni ecologiche che, nelle fasi iniziali del rewilding, possono agevolare la diffusione di malattie e incidere sulla salute dell’ecosistema. Dalle analisi comportamentali si evincono le dinamiche decisionali attraverso cui gli esseri umani si proteggono dal potenziale contatto con malattie trasmesse dalle zecche. Questo lavoro sottolinea il principio One Health secondo cui la salute umana, animale e ambientale sono profondamente interconnesse e che una prevenzione realmente incisiva richiede strumenti capaci di mettere in relazione dimensioni biologiche, ecologiche e sociali.

By restoring ecological complexity and trophic interactions, rewilding interventions offer critical insights into the ‘dilution effect’, the hypothesis that increased species richness can reduce pathogen transmission by limiting the dominance of competent reservoirs hosts. A particularly critical stage is the initial recolonization of disturbed areas by generalist species, which are often zoonotic disease vectors. Integrating these ecological and temporal dimensions into the One Health framework could enhance our ability to anticipate and mitigate zoonotic threats in a changing world, but rewilded sites have very rarely been studied beyond the restoration intervention stage. This thesis applies innovative approaches to investigate two recently rewilded ecosystems for understanding how microbiodiversity recovery occurs. Four different studies are presented. Virome investigations, originally intended for training in bioinformatics on an existing dataset, uncovered the presence of Porcine Reproductive and Respiratory Syndrome virus (PRRSV) for the first time in a non-porcine species, the meadow vole (Microtus pennsylvanicus). This result challenged established host boundaries and demonstrated the value of analysis of almost decade-old sequencing data with new bioinformatic approaches. As a follow-on from the PRRSV investigation, viral metagenomic investigations revealed an unexpectedly high viral diversity in small mammals from an area of the Italian Alps severely affected by a natural disaster, the Vaia windstorm. The discovery, for the first time in this area, of Orthohantaviruses, Mobatviruses, Paramyxoviruses and Hepaciviruses, highlighted how virome studies should be integrated into routine surveillance for zoonotic disease emergence preparedness. Human behavioural research in the same region, which is also endemic for tick-borne zoonotic diseases, shed light on the psychosocial and contextual factors that influence protective behaviors, revealing that risk perception influences decision making, but that knowledge levels about ticks and their diseases do not. Finally, microbial community profiling conducted over two years in a newly rewilded urban wetland in the UK illustrated how ecological restoration influenced prokaryotic and fungal diversity and composition in water, soil, rodents, and wild and domestic canids, suggesting that restoration may alter environmental health and pathogen transmission dynamics in entire ecosystems. Together these investigations serve as a methodological showcase of a multidisciplinary One Health approach. The PRRSV study shows the utility of bioinformatics in virome analysis, and both this study and the micromammal virome study expose hidden viral diversity and potentially emerging pathogens; the microbiota analyses tracs ecological shifts that may facilitate disease transmission in the initial stages of rewilding that could impact environmental health. Behavioral insights elucidate the human decision-making that mediates implementation of protective behaviors against ticks. This work underscores the One Health principle that human, animal and environmental health are deeply interconnected and that meaningful prevention requires tools capable of bridging biological, ecological and social domains.